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A su vuelta a Antioquía, en 378 o 379, fue ordenado por el obispo Paulino de Antioquía y poco tiempo después partió a Constantinopla para continuar sus estudios de las Sagradas Escrituras bajo la égida de Gregorio Nacianceno, pero también para evitar las querellas teológicas entre los partidarios del credo del Concilio de Nicea y el arrianismo. Permaneció allí dos años siguiendo los cursos de Gregorio, a quien describe como su preceptor. Es en este periodo cuando descubre a Orígenes y comienza a desarrollar una exégesis bíblica trilingüe, comparativa de las interpretaciones latinas, griegas y hebraicas del texto de la Biblia. Y traduce al latín y completa las tablas cronológicas de la Crónica de Eusebio de Cesarea, una historia universal desde Abraham hasta Constantino.
Regresó a Roma en el año 382 y allí permanecerá tres años. Los obispos de Italia junto con el papa nombraron secretario de este último a San Ambrosio, pero este cayó enfermo y eligieron después a Jerónimo, cargo que desempeñó con mucha eficiencia. Viendo sus dotes y conocimientos, el papa Dámaso I lo nombró su secretario y le encargó redactar las cartas que el pontífice enviaba. Y más tarde le designó para hacer la recopilación del canon de la Biblia y traducirla. Entonces, Jerónimo descubrió su verdadera vocación, con la que podía servir a Dios: la de filólogo. La traducción de la Biblia que circulaba en ese tiempo en Occidente (llamada actualmente Vetus Latina) tenía muchas variantes, imperfecciones de lenguaje e imprecisiones o traducciones no muy exactas. Jerónimo, que escribía con gran elegancia el latín, tradujo a este idioma toda la Biblia, en la traducción llamada Vulgata (lit. «la de uso común»).
Durante su estancia en Roma, Jerónimo ofició de guía espiritual para un grupo de mujeres pertenecientes a la aristocracia o patriciado romano, entre quienes se contaban las viudas Marcela y Paula de Roma (esta última, madre de la joven Eustoquia, a quien Jerónimo dirigió una de sus más famosas epístolas sobre el tema de la virginidad). Las inició en el estudio y meditación de la Sagrada Escritura y en el camino de la perfección evangélica, que incluía el abandono de las vanidades del mundo y el desarrollo de obras de caridad. Ese centro de espiritualidad se hallaba en un palacio del monte Aventino, en donde residía Marcela con su hija Asella. La dirección espiritual de mujeres le valió a Jerónimo críticas por parte del clero romano, que llegaron incluso a la difamación y a la calumnia. Sin embargo, Paladio afirma que el vínculo con Paula de Roma le fue a Jerónimo de utilidad en sus trabajos bíblicos, pues su padre le había enseñado el griego y había aprendido suficiente hebreo en Palestina como para cantar los Salmos en la lengua original. Es un hecho que buena parte del Epistolario de Jerónimo se dirigió a distintos miembros de ese grupo, al cual se uniría más tarde Fabiola de Roma, una joven divorciada y vuelta a casar que se convertiría en una de las grandes seguidoras de Jerónimo. Varios miembros de este grupo, entre ellos Paula y Fabiola, también acompañaron a Jerónimo en diferentes momentos durante su estancia en Belén.
En el Concilio de Roma de 382, el papa Dámaso I expidió un decreto conocido como Decreto de Dámaso que según algunos autores contenía una lista de los libros canónicos del Antiguo y del Nuevo Testamento. Le pidió a san Jerónimo que escribiera una nueva traducción de la Biblia, a fin de acabar con las diferencias que había con la versión de la Biblia que circulaba en Occidente, la llamada Vetus Latina. Comenzó entonces esta labor con la traducción de los Psalmos o Salmos. Y además tradujo, por petición expresa del papa Dámaso, los Comentarios sobre el Cantar de los cantares de Orígenes y el tratado Sobre el Espíritu Santo de Dídimo el Ciego.
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